Родился 14 февраля 1813 года в селе Троицкое под Тулой. Учился пению, игре на фортепиано и скрипке.
В конце 20 - начале 30-х гг. 19 века изданы первые сочинения Даргомыжского романсы и фортепианные пьесы.
Решающую роль в его музыкальном развитии сыграла встреча с М.И.Глинкой (1835).
В 1841 году написал первую оперу - "Эсмеральда". В 40-х годах создал ряд лучших романсов, в том числе "Я вас любил", "Свадьба", "Ночной зефир". Главное произведение Даргомыжского - опера "Русалка" (1856).

В 1859 г. он был избран членом комитета Русского музыкального общества. В это время сблизился с группой молодых композиторов, известной впоследствии под названием "Могучая кучка", участвовал в работе сатирических журналов "Искра" и "Будильника".
В 60-х годах Даргомыжский обратился к симфоническому жанру и начал работать над оперой "Каменный гость", но работа не была им завершена, дописали оперу Ц.Кюи и Н.Римский-Корсаков (1872).
Умер композитор 17 января 1869 года в Петербурге. (Даты пересчитаны на Григорианский календарь).